戰國時代的天文年間山名誠通利用久松山的天然地形建造這座山城（另一個可能是與山名祐豐對立時建造的城堡）。最初的城主是武田高信。1573年遭到山中鹿介為首的尼子殘黨攻擊。同年再被毛利氏吉川元春攻占。1574年再度被尼子氏殘黨攻擊。1575年毛利軍擊退尼子軍，將尼子逐出鳥取。
1580年羽柴秀吉派兵圍攻烏取城，進行第一之圍城戰，最終豐國與織田氏達成和議，山名氏臣服於織田信長之下。9月毛利氏反攻，山名氏再度降伏毛利氏之下。1581年羽柴秀吉再奉信長之命攻擊鳥取城，今次秀吉採用攻打三木城的斷糧戰法。除了由陸路和水路阻止毛利軍兵糧供應。在圍城四個月期間，城內傳出人吃人的慘劇。最後城主吉川經家開城投降自盡。
被織田氏攻占後，委派淺井氏舊臣宮部繼潤成為城代。1585年因九州征伐的戰功，正式成為鳥取城城主。宮部氏在1600年因關原之戰而被撤職。之後由池田氏管治。先由池田長吉成為鳥取藩藩主，在第二代池田光政與岡山藩岡山藩互相交換領地（池田氏另一個支系），直到廢藩置縣為止。
1873年所執行的廢城令，鳥取城避免拆除。1877年將大部份不必要的建築物拆除，剩下了天守台和石垣。2006年被選為100名城之一。
