幼少時在武藏國東勝寺(神奈川縣鎌倉市)做喝食行者。1338年(延元3年曆應元年)時上京被玄恵法印介紹給叔父足利直義做養子,受直義一字,改名足利直冬。因足利家被亂引起的觀應之亂跟隨養父直義、與高師直對立。1349年直冬在赴任長門探題途中、備後國鞆津(廣島縣福山市)被高師直追擊通過四國逃往九州肥後國。
直冬被四國瀨戶內海的忽那氏,九州的菊池氏和與足利方的九州探題一色范氏對立的大宰府の少弐賴尚擁立,於1350年與少弐氏一同擊破一色氏。1351年尊氏與南朝一時講和,被孤立的直冬從九州逃往中國地區。1352年(正平7年/文和元年)直義去世直冬從屬於南朝,1354年以直義派桃井直常、斯波氏、山名時氏為後援向京都進軍,與吉野南朝軍協力一時奪回京都。據1366年的書籍記載訊息不明,根據足利氏系圖記載沒年1386年。法名:慈恩寺玉溪道昭。
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