元龜3年(1572年)、織田信長在北近江淺井氏(朝倉氏同盟)的居城・小谷城眼前築起了一座城池(虎御前山城。守將羽柴秀吉)。這時、景鏡再次向小谷城派遣援軍,陣中的前波吉繼・富田長繁・毛屋豬介投降織田軍。
天正元年(1573年)8月、織田軍出兵北近江,小谷城被圍之際,朝倉景鏡以「連續的軍事行動使得軍隊疲敝」的理由拒絕出陣。朝倉義景親自出陣救援淺井,刀根坂之戰戰敗後。朝倉義景在8月15日勉強逃回一乘谷城。朝倉景鏡反對與織田信長在一乘谷城交戰,主張撤退到自領大野郡。最後朝倉義景接受朝倉景鏡勸說,棄城外逃,前往景鏡領地,盆地地形的大野郡,並且招募一向友善締盟的平泉寺僧兵協助,試圖東山再起。義景撤退時,景鏡為義景一行提供住處。不料,朝倉義景走到半途,織田信長便用所領安堵的條件勸降平泉寺僧兵,8月18日織田軍先鋒柴田勝家攻破一乘谷城,火燒城下町,而朝倉義景逃往賢松寺後,朝倉景鏡見義景大勢已去,於是倒戈織田方,發動兵變包圍賢松寺,與家內重臣魚住景固一起逼義景自刃,然後將織田信長迎進一乘谷城,因此成功保住了領地。
之後朝倉景鏡上洛,得到了本領安堵狀,信長賜其“信”字,改名土橋信鏡。天正2年(1574年)、越前爆發一向一揆富田長繁消滅了桂田長俊。朝倉景鏡在平泉寺被一揆軍包圍被殺,他10歲、6歲的兩個兒子被捕殺害。
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