與武田信玄戰,戰敗。貞慶與父親長時一同被信玄驅逐出信濃後,也是投靠了三好長慶。之後,永祿十一年,在織田信長尊奉足利義輝之弟義昭上洛時侍奉了信長。
天正三年(1575),織田信長與武田勝賴在三河國長篠激戰,徹底擊潰了武田的騎馬軍團。據說戰前貞慶一直催促往信濃出兵。另一方面,信長讓貞慶擔任對東國諸大名的外交役,與佐竹氏・田村氏・小山氏等進行交涉。作為室町幕府的守護家,貞慶的貴族血統得到了信長很高的評價,其在外交官一職上也發揮了重要的作用。
貞慶在織田政權的存在,後來也得到了德川幕府的認可,並被任為司職儀禮的高家。天正九年,在信長為了昭顯自己雄霸天下的御馬大會上,貞慶作為公家眾的一員也參列在其中。就這樣,在織田氏政權之下,貞慶已經從守護大名(武家)實質上轉變成了公家(朝臣)。不過,貞慶也一直沒有放棄復興小笠原氏的志向。
●復興小笠原氏
天正十年(1582),信長發動武田討伐軍,收復了府中。但是,小笠原氏原領地的安雲・築摩兩郡還有深志城被分給了在武田氏經略中立過功的木曾義昌,失意的貞慶投靠了三河的德川家康。六月,信長暴斃於本能寺後,族中的小笠原貞種在得到上杉景勝的援助下,將木曾氏驅逐出深志城。而貞慶則在家康的幫助下將貞種趕回越後;收復了夙願已久的府中。之後,貞慶將深志改為松本,在信濃史上留下了自己的足跡。
翌年,當上松本城主的小笠原貞慶將自己的長子秀政作為人質交給家康;與德川氏的麾下關係也得到了鞏固。期間,貞慶通過安堵(對古代領主領地所有權的確認)和布施等方式收買小笠原舊臣和諸寺社的人心;並對反貞慶的日岐・會田以及同族的赤澤氏等地域領主進行武力討伐;平定了安雲・築摩兩郡。在以家康的麾下關係為基礎上,將自己的領域支配權向前推進。不久後,家康與秀吉關係緊張,並在小牧・長久手展開合戰。貞慶應家康的要求,攻擊秀吉方的上杉氏控制下的青柳・麻績兩城還有木曾氏所在的福島城,牽制上杉・木曾氏。
後來,發生了家康的重臣-石川數正誘拐做了家康人質的貞慶之子秀政,出奔到豐臣秀吉帳下的事件。貞慶藉此機會也做出了脫離家康,與秀吉簽訂盟約的舉動。這也就是貞慶企圖通過臣服即將天下統一的秀吉,為小笠原氏將來謀取安泰的賭博。接著,小笠原氏掉轉槍頭,把家康方的保科氏擊退至伊那高遠城。然而,天正十四年,秀吉與家康和好,並任命家康統管關東。同時,又將信濃的小笠原・木曾氏等劃歸家康麾下;貞慶的政治賭博也立馬跟著輸了個精光。就這樣,貞慶的獨立國主的立場被納入了秀吉所推進的近世封建社會軼序當中,作為戰國大名的小笠原氏的歷史即將落下帷幕。
●近世大名
天正十七年,貞慶再次加入家康的麾下,並向家康示好,將家督之位讓給長子秀政。接著,又將家康長子--已故岡崎信康之女迎娶為秀政的正室,努力修復與家康的關係,並藉此使小笠原家得以列入德川譜代眾之中。在貞慶的努力下,德川幕藩體制期間豐前小倉藩領十五萬石的譜代大名小笠原氏成立了。
隨後,秀政跟隨家康的關東移封,受領下總古河三萬石。貞慶也移居至古河,於文祿四年(1595)在此地終結了自己波瀾的生涯。
繼承貞慶的秀政後來移至小笠原氏的舊緣之地--松本,在大坂之役當中與長子忠修一同戰死。大坂陷落以後,作為此忠功的獎勵,秀政的次子忠政得以繼承宗家,領播磨國明石十萬石。之後,又被轉封為豐前小倉十五萬石,作為小倉小笠原氏歷經江戶時代一直到明治維新。
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