室町第的庭院內引入鴨川江水,擺設了全國各地守護大名獻上的奇花異草,四季開放。這時,花之御所的名稱才正式確立下來,足利義滿還與後円融天皇及關白二條師嗣在花之御所一同蹴鞠開和歌會。1394年,足利義滿讓其子足利義持擔任征夷大將軍一職,自己搬入新建的北山邸(今京都鹿苑寺),足利義滿死後足利義持搬入北山邸,室町第成為別第,直到六代將軍足利義教時才搬回室町第。
室町幕府八代將軍足利義政在位時,日本爆發應仁之亂(1472年),近二十多守護大名紛紛從領國率領軍隊到京都加入東軍和西軍,二十萬軍隊雲集京都將軍的眼皮子地下混戰,守護大名的領國也在不斷混戰,十一年後東軍西軍議和應仁之亂結束,京都經歷十一年的戰火被夷為平地。幕府失去全國的統治權,日本進入戰國時代,八代將軍足利義政居住的花之御所也為戰火焚毀,之後,足利義政開始剝削百姓募集金錢新建了一所宅邸(此時京都地區鬧饑荒數萬死屍堵住了加茂川)——東山邸,並搬了進去,拋棄了花之御所。之後的歷代室町幕府將軍們小規模的重建了花之御所的部分建築,但還是無法重建到原先的規模,將軍也沒有固定的居住地。室町幕府十三代將軍足利義輝於1559年在幕府有力守護大名斯波氏(早已沒落為一介小大名)位於京都二條的宅邸舊址上建設二條御所,此後將軍便居住於二條御所,1565年,畿內霸主三好家家臣松永久秀聯合三好三人眾圍攻二條御所,弒殺將軍足利義輝,二條御所被焚毀,室町幕府十五代將軍(最後一代)足利義昭(足利義輝的親弟弟)被織田信長擁立進入京都,足利義昭名正言順的繼任征夷大將軍,在京都暫時居住於相國寺(足利將軍家菩提寺),後來織田信長在二條御所舊址上為足利義昭修築二條城(保護好自己手中的“棋子”,室町幕府將軍早已沒有實權,但畢竟是天下武士們的共主,此舉為挾天子而令諸侯),是一座京都的城中之城,修築的甚為牢固,後來足利義昭與織田信長對立,織田信長放逐足利義昭,持續了235年的室町幕府滅亡。室町第花之御所舊址此時已荒廢多年無人問津,江戶時代德川家結束了自應仁之亂後長達百年的亂世,在江戶開設幕府,因戰亂而出逃京都的公卿們紛紛回到京都,京都開始重建,花之御所的舊址也淹沒在歷史的進程之中。成為室町幕府足利將軍家的輝煌的見證。
現今在京都花之御所的舊址的是民用建築,很難找尋當年花之御所的身影,不過,室町第花之御所的相國寺被保存了下來,相國寺內供奉著室町幕府所有十五代將軍的木像,部分損毀嚴重。
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